Equivalente del Il-96M con aviónica y motorización íntegramente rusas, con cuatro turbofanes Aviadvigatel PS-90A1. Admite hasta 436 pasajeros y unos 386 en configuración de dos clases.
La variante nació para recuperar la capacidad del Il-96M sin depender de proveedores occidentales. En marzo de 2010 se mencionó una versión especializada, el Il-96-400VT, como candidata al concurso de cisternas de la fuerza aérea estadounidense. En febrero de 2013 Cubana firmó un acuerdo por tres Il-96-400 de 350 plazas, aunque la entrega no llegó a producirse.